Bermain untuk klub semenjana tak menutup peluang Southgate untuk mentas bersama timnas Inggris. Debut lelaki kelahiran 3 September di timnas ini dimulai pada 1995 ketika Inggris menghadapi Portugal. Dirinya saat itu hanya bermain tiga menit setelah masuk pada babak kedua menggantikan Dennis Wise. Pertandingan uji coba tersebut berkesudahan 1-1.
Ada sebuah peristiwa yang tak akan pernah dilupakan oleh penggemar Inggris seantero dunia terkait hubungan Southgate dan timnas Inggris. Peluang Inggris untuk lolos ke babak Final Piala Eropa 1996 yang sudah di depan mata harus pupus karena Southgate gagal mengeksekusi penalti ketika bersua Jerman di babak semi final.
Bahkan, sebuah band bernama The Business membuat lagu untuk mengolok kegagalan Southgate tersebut. Berikut kutipan liriknya.
Gareth Southgate stood on the spot
Couldn't believe the chance he got
He'd be a hero with one toe punt
But sent it at the keeper oh what a c***
SOUTHGATE'S GOING HOME, HE'S GOING
SOUTHGATE'S GOING HOME, HE'S GOING
SOUTHGATE'S GOING HOME - OH NO HE'S MISSED THE BUS
Kepada Birmingham mail dirinya mengaku sangat tertekan selama beberapa tahun pasca kegagalannya. Dia merasa bahwa orang-orang selalu membicarakan kegagalannya setiap hari.
“Setelah kekecewaan itu, saya memiliki beberapa tahun yang sangat sulit. Begitulah kehidupan - Anda bermain selama 15 tahun dan orang-orang ingat 15 detik itu," jelasnya.
Pasca peristiwa itu, Southgate sebenarnya masih ikut ambil bagian dalam Piala Eropa 2000 dan Piala Dunia 2002. Namun, di dua turnamen akbar itu dirinya sudah tak lagi menjadi pilihan utama.
Total sebanyak 57 penampilan dan dua gol ia persembahkan bagi negaranya selama berkarir menjadi pesepakbola.